Le Champignon-zombie

Étymologie :

• MUSCARDINE, subst. fém.

Étymol. et Hist. 1763 (P.-A. Boissier de Sauvages de La Croix, Mém. sur l'éducation des vers à soie, Nîmes, t. 2, 3e mém., p. 74). Dér. de muscardin « ver à soie malade qui prend une apparence plâtreuse comme la pastille de ce nom » (1763, P.-A Boissier de Sauvages de La Croix, loc. cit.), v. muscadin.

• Ophiocordyceps : Du grec Ophio = anguipède ou « en queue de serpent » et de Cordyceps = « à tête de têtard », [cordylos = têtard].

• ZOMBI, ZOMBIE, subst. masc.

Étymol. et Hist. 1. 1832 « dans les cultes vaudou, fantôme d'un mort, esprit au service d'un sorcier » les zombis, ou les esprits malfaisans (Burat-Gurgy, Le Lit de camp, III, p. 43 [Souverain] ds Quem. DDL t. 21) ; 2. 1975 « personne sans volonté, qui est assujettie à une autre » (Lar. encyclop. Suppl.); cf. 1976 zombie (M. Rolland, La Rouquine, p. 232 ds Rob. 1985). Mot créole, haïtien, cf. 1797 (M. L. E. Moreau de St Méry, Description de la partie fr. de l'Isle de Saint Domingue, Philadelphie, t. 1, p. 52: un comte de Zombi, mot créole qui signifie esprit, revenant), d'une lang. africaine, cf. 1765 zambys « dieux esprits des tribus africaines » (ds Encyclop. t. 11, p. 82a, s.v. nègre).

Autres noms : Ophiocordyceps unilateralis - Champignon-Fourmi -

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Mycologie :

Selon Anne-Marie Rantet Poux, autrice d'un article intitulé "La Muscardine" (BULL. FAMM., N. S., 53, 2018) :

Une muscardine, c’est un insecte qui est attaqué par un champignon parasite. Pourquoi ce nom-là ? La première muscardine décrite est une maladie cryptogamique du ver à soie où les cocons malades, recouverts d’un duvet cotonneux et d’un beau blanc, sont appelés dragées (muscardin en languedocien et provençal) (BOISSIER DE SAUVAGES, 1763 : 82 ; DE SÈVE, 1818 : 73).

C’est AGOSTINO BASSI (1836 : VI) qui avance le premier que le responsable de cette maladie est un champignon : Botrytis paradoxa Bals-Criv. décrit par BALSAMO-CRIVELLI (1835a). La même année, cet auteur changera le nom du champignon pour le dédier à BASSI en Botrytis bassiana Bals-Criv. (BALSAMO-CRIVELLI, 1835b : 611) qu’il faut appeler désormais Cordyceps bassiana Z.Z. Li, C.R. Li, B. Huang & M.Z. Fan, (LI et al., 2001 : 751). Pour la petite histoire, cet agent responsable de la muscardine blanche du ver à soie fut le premier champignon pathogène d’insectes décrit.

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Pascal Ide, auteur d'un article intitulé "Pour une approche philosophique des champignons" (In : Revue des Questions Scientifiques, vol. 194, 2023, n°1-2, pp. 1-103) :

Une action d’emprise destructrice : L’exemple de destruction le plus spectaculaire et aussi le plus étudié est celui d’un champignon, l’Ophiocordyceps unilateralis qui infeste les fourmis charpentières en vue de pouvoir disséminer ses spores de la manière la plus efficace possible. La stratégie vaut la peine d’être racontée, tant elle est stupéfiante d’ingéniosité, redoutablement efficace… et cruelle (Hughes et al., 2016). Précisons que nombreuses sont les espèces d’Ophiocordyceps et de fourmis charpentières (de Bekker et al., 2014). Mais parasites et hôtes s’associent de manière spécifique et selon des lieux eux-mêmes déterminés comme les brindilles, l’écorce ou certaines feuilles (Andersen et al., 2009). Nous ne considérons donc que l’ajointement de deux espèces singulières.

Description : Le fungus pénètre à l’intérieur du corps de la fourmi. Il la pousse alors à sortir de son nid, donc à abandonner la sécurité qu’il lui procure. Puis, inhibant chez elle son vertige inné, il la force à grimper en haut de la plante la plus proche — ce que l’on appelle la « maladie du sommet ». Au moment opportun, il l’oblige ensuite à s’arrimer à la surface de la plante : d’une part, la fourmi enfonce ses mandibules dans la plante — ce que l’on nomme « étreinte de la mort » — ; d’autre part, le mycète pousse à travers les pattes de la fourmi et les attache à la plante. Ce n’est pas tout. L’étreinte de la mort est produite au lieu et au temps exactement adéquats : dans 99 % des cas, la fourmi se cramponne à une nervure principale ; elle le fait à une hauteur de 25 cm au-dessus du sol de la forêt, c’est-à-dire à l’endroit où la température et le taux d’humidité permettent à l’Ophiocordyceps de produire ses fruits ; de plus, elle s’oriente selon la position du soleil (Chung et al., 2017) ; enfin, les fourmis mordent toutes de manière synchrone à midi.

Le champignon digère alors le corps de son hôte de l’intérieur et fait pousser une tige qui sort par sa tête. Or, de ce stipe, les spores se répandront sur les fourmis qui passent en contrebas et le distribueront ailleurs. Les insectes sont donc doublement manipulés, au commencement et au terme. Et si jamais elles manquent leur cible, les spores qui ont chuté produisent des spores secondaires collantes qui se déplacent le long de filaments semblables au fil déclencheur d’un piège.

Ainsi, nous devons conclure que le mycète a totalement pris le contrôle de la fourmi. Les biologistes l’expriment en employant différents registres métaphoriques : celle-ci est manipulée, possédée, zombifiée, devenue une marionnette…

Explication : Passons du fait à la cause. Si la finalité est clairement reproductrice, le mécanisme par lequel le fungus contrôle l’esprit de l’insecte a longtemps résisté aux chercheurs. L’un des grands spécialistes de leurs comportements manipulateurs, l’entomologiste anglais David P. Hughes, et son équipe inoculèrent le mycète à des fourmis, puis recueillirent leurs corps au moment de leur étreinte mortelle et le découpèrent en fines tranches. Enfin, ils reconstruisirent en 3-D le modèle du champignon, afin de visualiser les réseaux fongiques à l’intérieur du corps des fourmis.

Les résultats furent totalement inattendus. Les chercheurs s’attendaient à ce que le parasite contrôle son hôte via le cerveau. Tout au contraire, dans celui-ci, nulle trace de fungus ! En revanche, ils constatèrent plusieurs autres choses : celui-ci occupe jusqu’à 40 % de la biomasse de la fourmi (Mangold et al., 2019) ; les hyphes traversent les cavités corporelles de la tête aux pattes ; ils se tissent autour des fibres musculaires ; ils coordonnent leurs activités grâce à un réseau mycélien interconnecté (Fredericksen et al., 2017). Enfin, les chercheurs soupçonnent que, si le cerveau n’est pas anatomiquement envahi, il l’est en revanche physiologiquement, en l’occurrence chimiquement, par des substances qui en prennent le commandement (Fredericksen et al., 2017). En effet, l’Ophiocordyceps est un proche parent de l’ergot du seigle. Or, le chimiste suisse Albert Hofmann a produit les composés nécessaires à la fabrication du LSD à partir de cette substance (les alcaloïdes de l’ergot). Mais le LSD est une substance psychédélique bien connue. De plus, lorsqu’il se trouve chez la fourmi infectée, le fungus active les séquences génomiques responsables de la production de ces alcaloïdes (Mangold et al., 2019).

Confirmations : D’autres tactiques similaires ont été étudiées, confirmant celle que nous venons de décrire. Ainsi, des chercheurs de l’université de Californie, à Berkeley, ont étudié un fungus du nom d’Entomophthora qui infeste et infecte des mouches. Celles-ci, à nouveau, grimpent dans les hauteurs d’une plante et, une fois élevées, y allongent leurs pièces buccales pour se nourrir. Alors, le champignon émet une glue qui colle ces dernières à la surface de la plante. Puis, il achève de consommer le corps de la mouche : il commence par les parties adipeuses, finit par les organes vitaux et, comme l’Ophiocordyceps, laisse intact le cerveau. Au terme, il fait pousser une tige qui sort du dos de la mouche et libère les spores dans l’air. La finalité est toujours la reproduction la plus efficace possible.

Or, les biologistes ont découvert la présence d’un virus. Ils émettent donc l’hypothèse très vraisemblable que le vecteur de l’infestation est ce microorganisme. Autrement dit, le mycète manipule la mouche par la médiation d’un virus. Peu importe ici que celui-ci provienne de guêpes parasitoïdes qui elles-mêmes l’injectent à des coccinelles pour que ces dernières gardent leurs œufs — autrement dit qu’il y ait manipulation en cascade. Retenons seulement que le fungus délègue à un autre, le virus, la capacité de zombifier l’insecte (Coyle et al., 2018).

D’autres exemples attestent que le champignon laisse le système nerveux central de l’insecte intact alors qu’il en décompose l’organisme : tel est le cas du fungus Massospora qui détruit le tiers arrière du corps de son hôte qui est une cigale, mais ne touche pas son cerveau (Hughes et al., 2016 ; Cooley, Marshall & Hill, 2018). Par ailleurs, Kasson et son équipe ont trouvé dans le bouchon fongique la présence de psilocybine — ce qui est totalement inattendu, parce que le Massospora appartient à une subdivision du règne fongique radicalement différente des espèces connues pour produire de la psilocybine. Or, cet ester d’acide phosphorique (la 4-hydroxydiméthyltryptamine) est le principe actif de certains champignons hallucinogènes (Boyce et al., 2019 ; Yong, 2018).

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Symbolisme :

Selon Yann Contegat, auteur d'un article paru sur le site Dailygeekshow.com le le 19/11/2017, ce champignon se comporte comme un véritable sorcier vaudou :

Ce champignon terrifiant envahit le corps des fourmis pour les « zombifier »

Ce champignon est capable de prendre le contrôle d’une fourmi dans le but de propager ses spores. Si on pensait jusqu’à aujourd’hui qu’il influait chimiquement sur son cerveau, une nouvelle étude vient d’établir qu’il évitait soigneusement de s’y attaquer… afin de la garder en vie. On vous explique tout.

Un champignon démoniaque qui zombifie littéralement son hôte : Ce parasite, connu sous le nom de Cordyceps mais souvent présenté comme un « champignon zombificateur de fourmis », fait notamment des ravages au Brésil, en poussant les insectes qu’il infecte à grimper sur la végétation surplombant la fourmilière, afin de diffuser au mieux ses spores. Il force ensuite la fourmi à rester solidement arrimée à la feuille, où elle finit par mourir. Passé une période 4 à 10 jours, le Cordyceps se développe à l’intérieur et à l’extérieur de la carcasse de l’insecte mort. Des tiges finissent par émerger et libèrent des spores qui vont infecter d’autres fourmis, et ainsi de suite.

Si les agissements de ce champignon démoniaque sont étudiés depuis plus de 100 ans, la mécanique complexe régissant ses interactions avec la fourmi n’avait été qu’effleurée par les études précédentes. Mais grâce à l’étude menée par des chercheurs de l’Université de Penn State (Pennsylvanie), on en sait désormais beaucoup plus. Comme l’explique Maridel Fredericksen : « nous avons examiné les interactions au niveau cellulaire entre le parasite et son hôte lorsque ce dernier s’agrippe fermement à la végétation à l’aide de ses mandibules. En réalité, le champignon secrète des métabolites spécifiques qui atrophient les muscles des mandibules de la fourmi ».

Il évite soigneusement le cerveau et contrôle directement les muscles de la fourmi : Les chercheurs ont utilisé des microscopes afin de déterminer l’emplacement et l’activité des dits champignons à l’intérieur du corps des fourmis. Ils ont ensuite prélevé des morceaux de tissus afin de les analyser en faisant appel à une intelligence artificielle : un algorithme d’apprentissage capable de différencier les cellules fongiques de celles de la fourmi, et donc d’évaluer la proportion de cellules effectivement infectées par le Cordyceps à ce moment précis. Ils ont ainsi découvert que les cellules du Cordyceps avaient proliféré dans tout le corps de l’insecte, de la tête aux pattes en évitant soigneusement le cerveau, et étaient toutes interconnectées.

Si le champignon évite soigneusement d’attaquer le cerveau de son hôte, c’est tout simplement pour influer chimiquement sur le comportement et les déplacements de la fourmi contaminée en la gardant vivante. Comme l’explique le chercheur David Hughes : « chez les animaux, le cerveau contrôle normalement les actions en envoyant des signaux aux muscles, mais nos recherches montrent que le champignon contrôle son hôte comme un marionnettiste sa marionnette. C’est lui qui actionne les muscles et manipule les pattes et les mandibules de la fourmi ».

En résumé, les chercheurs estiment que le Cordyceps évite soigneusement d’infecter le cerveau de sa victime afin de la garder vivante jusqu’à ce qu’elle s’arrime solidement à la végétation avant de mourir, moment critique et indispensable à la reproduction fongique.

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Dans Le Génie méconnu et discret des champignons (Éditions Albin Michel, 2024) Guillaume E. Lopez nous en apprend davantage sur ce champignon :

Des chimères fongiques : Au début de cet ouvrage, je vous parlais des entomopathogènes, des champignons qui piratent le comportement d'un insecte pour le soumettre à leur volonté de reproduction.

Vous ne les connaissez probablement pas de nom, mais si vous et/ou vos enfants jouez ou avez joué aux cartes Pokémon, vous y avez été exposé. Les Japonais s'en sont inspirés pour créer le Pokémon Paras et son évolution Parasect. Paras est un insecte bienheureux aux yeux pétillants avec deux petits champignons sur le dos ; Parasect est un gros chapeau de champignon dont les yeux sont devenus livides.

C'est une bonne base visuelle pour comprendre le cycle de vie d'un champignon entomopathogène. Ces champignons, spécialisés dans un type d'insectes, effectuent une fine manœuvre : ils doivent décoder et apprendre à parler le langage chimique du comportement de leur hôte pour fusionner avec ce dernier. Le champignon doit devenir comme l'eau : il doit coloniser l'insecte et le transformer en une chimère, un sphinx, un centaure, une sirène, un zombie qui défie les lois du réel, il se joue alors dans le corps de l'insecte un bras de fer entre, d'une part, un « cerveau solide », le système nerveux défini de l'insecte avec ses ganglions nerveux, sorte de centre de contrôle, et, d'autre part, un « cerveau liquide », celui du mycélium qui colonise tous les tissus de l'animal mais qui, étrangement, ne pénètre pas le « cerveau » de son hôte. Comment fait-il alors pour manipuler son comportement ? Il utilise sa magie métabolique et déverse un cocktail de molécules, une alchimie fine, symphonie de neuromédiateurs fongiques qui vont interagir avec le système nerveux de l'insecte pour le faire changer complètement d'attitude.

L'un des plus célèbres entomopathogènes est ans doute celui qui infecte les fourmis tropicales. Son nom, c'est l'Ophiocrodyceps unilateralis.

« On ne voit bien qu'avec le cœur, l'essentiel est invisible pour les yeux », enseigne le renard au Petit Prince. C'est particulièrement vrai pour les entomopathogènes, lorsque le champignon prend le contrôle de la fourmi. Elle qui d'ordinaire reste au ras du sol pour ne pas devenir la proie de prédateurs se met à avoir la folie des hauteurs. Sa vieille enveloppe abandonnée au champignon chercher un point d'ancrage sur une feuille au plus près d'un chemin de passage de la colonie. Son objectif : former un carpophore et disséminer des spores qui infecteront les fourmis qui passent en dessous.

Il faut comprendre que ce cordyceps n'est pas un cas isolé dans la nature : tout le monde cherche à tirer son épingle du jeu en manipulant le comportement des potentielles menaces comme des partenaires. Il est connu depuis longtemps que des parasites comme la toxoplasmose modifient le comportement de leur hôte, tour à tour souris, chat et homme. mais, plus récemment, un champ d'études nouveau appelé « neuromicrobiologie » s'intéresse de manière plus large aux manipulations comportementales que nous subissons de la part de l'ensemble des microbes, et même de nos propres bactéries. Celles de notre flore intestinale que nous qualifions volontiers de « nous », mais avec lesquelles nous jouons en réalité un jeu d'attraction-répulsion. D'un coté, sur le court terme, elles cherchent à se développer le maximum jusqu'à notre mort et le feraient si on leur en laissait l'occasion (heureusement, notre système immunitaire fait son service militaire dans nos intestins). De l'autre, notre mort signifierait la mort de leur environnement et, par conséquent, la leur. En remontant encore l'échelle microscopique, on se rend même compte aujourd'hui que les populations bactériennes sont elles-mêmes influencées par des virus dont on ne connaît pas le rôle exact. Qui est aux commandes ? Les champignons ? Les hommes ? Les bactéries ? Les virus ? La réponse la plus probable est aucun d'entre eux.

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The Last of Us : un champignon peut-il détruire l'humanité ? Pour donner une réponse courte : oui, mais pas selon le scénario de la série.

Pour ceux qui ne la connaissent pas, The Last of Us est une série américaine postapocalyptque qui imagine l'humanité décimée à la suite de la mutation d'un cordyceps, comme celui qui zombifie notre fourmi tropicale. La réalité, c'est que, comme nous l'avons vu, les entomopathogènes comme le cordyceps sont extrêmement spécifiques de l'espèce d'insecte qu'ils infectent, car leur cocktail chimique et leurs interactions avec leur hôte doivent être méticuleusement calibrés pour être efficaces.

Par ailleurs, nous, mammifères sommes jusqu'ici relativement préservés des attaques fongiques grâce à notre sang chaud, ce qui n'est pas le cas des insectes. La marche de mutation nécessaire pour faire passer le cordyceps d'un insecte vers l'humain est donc bien trop élevée pour que le scénario soit réaliste.

En revanche, ce qui es plus réaliste, c'est le cas d'un microchampignon dont respirerions les spores, qui pourraient provoquer chez nous une mycose mortelle.

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